Destruction Derby 64 est un jeu de course qui combine la compétition à grande vitesse et le combat automobile. Les joueurs courent sur 12 pistes tout en essayant d'écraser les voitures des adversaires pour des points, en conciliant le besoin de vitesse avec la démolition stratégique. Le jeu offre un support multijoueur pour jusqu'à quatre joueurs et dispose de différents modes de jeu, y compris les derbies traditionnels, Capture le drapeau, et batailles d'aréna. Une variété de voitures sont disponibles, avec un véhicule de taxi spécial à débloquer servant de récompense pour compléter le jeu.