L'année est 2367, trente-deux ans après la Grande Guerre. Ou du moins ce que vous pensiez être la Grande Guerre. La marée apparemment sans fin des navires de la capitale Shivan, des bombardiers et des combattants dotés d'une technologie de pointe était presque écrasante. Alors que les courses Terran et Vasudan terminent la reconstruction de leurs sociétés décimées, une perturbation se cache dans les tronçons les plus éloignés du système Gamma Draconis. Votre némésis est arrivé... et ils se demandent ce qui est arrivé à leur scoutisme... Le jeu continue sur l'histoire de Descent: FreeSpace, renversant le joueur dans le rôle d'un pilote combattant contre les mystérieux extraterrestres, les Shivans. Tout en défendant la race humaine et ses alliés extraterrestres Vasudan, le joueur s'engage également dans une rébellion des éléments de Vasudan (Hammer of Light) et Human (Neo Terran Front) qui ne veulent pas coopérer les uns avec les autres.